約5億年前にシャジクモ藻類から進化した陸上植物は，タイ類，セン類，ツノゴケ類を含むコケ植物と小葉類，シダ類，裸子植物，被子植物を含む維管束植物に多様化した．このうち，ツノゴケ類は葉状の植物体（配偶体）上にツノ状の胞子体をつける植物である（図1図1■ナガサキツノゴケ）．ツノゴケ類は，陸上植物の進化の最も初期に他の系統と分かれたことが示唆されており，陸上植物の初期進化を考える上で重要な研究材料として注目されている⁽¹⁾1) M. N. Puttick, J. L. Morris, T. A. Williams, C. J. Cox, D. Edwards, P. Kenrick, S. Pressel, C. H. Wellman, H. Schneider, H. Pisani et al.: Curr. Biol., 28, 733 (2018).．ツノゴケ類は，陸上植物で唯一，葉緑体にピレノイドをもち，細胞レベルでの二酸化炭素濃縮機構をもつこと，シアノバクテリアや菌類との共生によって成長に必要な物質を得ているなど，陸上植物の光合成生理や共生関係の進化を考える上でも興味深い．2020年にツノゴケ類の初めてのゲノムが，われわれを含む2つの研究グループから3種4系統公開され，ゲノム情報を基盤としたツノゴケ類の研究への道が開かれた^{(2, 3)}2) F. W. Li, T. Nishiyama, M. Waller, E. Frangedakis, J. Keller, Z. Li, N. Fernandez-Pozo, M. S. Barker, T. Bennett, M. A. Blazquez et al.: Nat. Plants, 6, 259 (2020).3) J. Zhang, X. X. Fu, R. Q. Li, X. Zhao, Y. Liu, M. H. Li, A. Zwaenepoel, H. Ma, B. Goffinet, Y. L. Guan et al.: Nat. Plants, 6, 107 (2020).．以下，植物にとって重要な炭素，窒素，リンの獲得に注目してツノゴケ類の興味深い性質について，これまでの研究と今後の展望についてまとめた．

図1■ナガサキツノゴケ

現在の地球環境において，多くの植物の光合成速度の律速となっているのは二酸化炭素濃度である．植物は大気中に微量（約400 ppm）しか含まれない二酸化炭素を獲得するためにさまざまな工夫を凝らしている．被子植物の葉の内部は，気孔を通じて外気とつながった細胞間隙が発達し，組織内に大気中の二酸化炭素が拡散しやすい構造となっている．また，二酸化炭素は水中では空気中に比べて著しく拡散速度が遅いため，葉緑体が細胞の内表面に沿うように配置することで，拡散速度の遅い液相での輸送距離を短くし，葉緑体と細胞外気とのガス交換の効率を上げている．さらに，二酸化炭素固定の経路を植物の組織内で時間的，空間的に分けることで炭素の獲得の効率を上げているCAM植物，C4植物などが進化した．水中に生活するクラミドモナスなどの藻類では，細胞内に一つずつ存在する葉緑体が二酸化炭素濃縮機構をもつことで，光合成の効率を高めている．葉緑体の二酸化炭素濃縮機構を担っているのは葉緑体内部のピレノイドと呼ばれる，デンプン粒で囲まれた構造で，その主成分は二酸化炭素固定を担う酵素であるルビスコ（リブロース-1,5-ビスリン酸カルボキシラーゼ／オキシゲナーゼ）である．ルビスコは，二酸化炭素を固定するカルボキシラーゼ活性とともに，酸素とも反応するオキシゲナーゼ活性をもつが，ピレノイドは葉緑体中での酸素発生源となる光化学系IIとルビスコの局在を空間的に分離することで，カルボキシラーゼ反応の効率を高めているとされる⁽⁴⁾4) M. T. Meyer, C. Whittaker & H. Griffiths: J. Exp. Bot., 68, 3739 (2017).．陸上植物ではピレノイドをもっているのはツノゴケ類のみであり，細胞内に1～2個しかない葉緑体の中央部にルビスコが局在する（図2図2■ナガサキツノゴケ葉緑体の中心部のピレノイド（矢印）, 3図3■ピレノイドへのルビスコの局在）．標準的なC3植物であるゼニゴケの二酸化炭素補償点（光合成による二酸化炭素固定量と呼吸による二酸化炭素放出量が等しくなる二酸化炭素濃度）が64 ppmであるのに対し，ピレノイドをもつツノゴケ類の種が11～13 ppmの非常に低い二酸化炭素補償点をもつことはツノゴケのピレノイドが実際に二酸化炭素濃縮機構に寄与していることを支持する⁽⁵⁾5) D. T. Hanson, T. J. Andrews & M. R. Badger: Funct. Plant Biol., 29, 407 (2002).．ツノゴケゲノム中で二酸化炭素濃縮機構にかかわる遺伝子を探したところ，それらしい候補遺伝子としてLCIBが見つかった．藻類ではLCIBタンパク質は，ピレノイドの周りに分布して二酸化炭素の漏出を防ぐバリアとして働くと考えられている⁽⁶⁾6) T. Yamano, T. Tsujikawa, K. Hatano, S.-I. Ozawa, Y. Takahashi & H. Fukuzawa: Plant Cell Physiol., 51, 1453 (2010).．この遺伝子は他の陸上植物には存在しないようである．遺伝子の系統解析の結果から，LCIBは緑藻類と陸上植物の共通祖先では存在し，シャジクモ類，維管束植物，ツノゴケ類以外のコケ植物では失われたことが示唆されている⁽²⁾2) F. W. Li, T. Nishiyama, M. Waller, E. Frangedakis, J. Keller, Z. Li, N. Fernandez-Pozo, M. S. Barker, T. Bennett, M. A. Blazquez et al.: Nat. Plants, 6, 259 (2020).．

図2■ナガサキツノゴケ葉緑体の中心部のピレノイド（矢印）

図3■ピレノイドへのルビスコの局在

葉緑体を含む細胞の断面（左）とその免疫染色像（右）．葉緑体中心部の輝点が抗ルビスコ抗体による染色（矢印）．

窒素は，タンパク質・核酸を構成する元素であり，植物の肥料として重要なものとされる．窒素は大気中にも窒素分子として多く含まれるが，植物が利用するには，アンモニウムイオンあるいは硝酸イオンなどの状態になっていることが必要である．農業で肥料として与える窒素成分の多くは高温高圧を要する化学反応で作られている．一方，自然界の大気中では雷などに伴って硝酸イオンが作られる以外に，シアノバクテリアや根粒菌というバクテリアが大気中の窒素を植物に利用できる形に変換していることが知られている．ツノゴケ類は，植物体内部にシアノバクテリアを共生させる特別な空間を備えており，シアノバクテリアに生育場所や光合成産物を提供していると考えられる（図4図4■ツノゴケ植物体内部のシアノバクテリアのコロニー（左図中の矢印）．そこから取り出して培養したシアノバクテリア（右））．シアノバクテリア側の共生関連遺伝子については以前より報告があったが，宿主側のツノゴケについては情報を欠いていた⁽⁷⁾7) J. C. Meeks: Microbiol. Monogr., 8, 181 (2009).．現在はツノゴケのゲノム解読がなされたこともあり，窒素飢餓条件でシアノバクテリアと共培養する実験を通じて，宿主であるツノゴケ側のいくつかの遺伝子が共培養下で特異的に発現誘導されることが明らかになった．その中の一つとしてSWEET16/17クレードに属する糖輸送体遺伝子の発現上昇がある⁽²⁾2) F. W. Li, T. Nishiyama, M. Waller, E. Frangedakis, J. Keller, Z. Li, N. Fernandez-Pozo, M. S. Barker, T. Bennett, M. A. Blazquez et al.: Nat. Plants, 6, 259 (2020).．このことは，ツノゴケがアンモニア態窒素を受け取る共生の見返りとして糖を分泌しシアノバクテリアに渡していることと関連があると考えられる．実際に運ばれている分子やその量などを明らかにすることが今後の課題である．

図4■ツノゴケ植物体内部のシアノバクテリアのコロニー（左図中の矢印）．そこから取り出して培養したシアノバクテリア（右）

リンはDNAやRNAといった核酸，ATP，リン脂質など多くの生体分子に含まれる．植物が細胞内に取り込み可能な形のリン酸は水によく溶け，土中から流出しやすいため，地表付近で効率よくリンを得るのには生態系における分解者である菌類の助けが重要である．陸上植物の多くはアーバスキュラー菌根菌との共生を行うことで，効率よくリン酸を得ており，4億年以上前の古い植物化石においても菌根菌との共生の痕跡が報告されている⁽⁸⁾8) C. Strullu-Derrien, M.-A. Selosse, P. Kenrick & F. M. Martin: New Phytol., 220, 1012 (2018).．ツノゴケ類の植物体内部には菌根菌の特徴をもつ菌糸が侵入しており（図5図5■植物体内部に伸長した共生菌の菌糸（矢印）），植物と菌類の共生を通じたリン獲得の進化起源を考える上でも重要と考えられる．陸上植物の共生システムは，進化の過程で多様化しており，窒素固定を行うバクテリアである根粒菌との共生，窒素固定は行わず土壌中の栄養塩類を植物に輸送する菌根菌（真核生物）との共生それぞれについて研究が進んできた．その結果，それぞれの共生システムではたらく遺伝子が報告され，一部の遺伝子は共通であることがわかってきた．しかし，菌根菌共生にはたらく遺伝子が陸上植物の進化過程で，いつ確立されたかについては，これまでゲノムが解読されたコケ植物（ヒメツリガネゴケ，ゼニゴケ）が菌根菌との明確な共生関係をもたないこともあり不明であった．今回解読されたツノゴケゲノムには，菌根菌共生経路の全遺伝子のホモログが存在していた．つまり，菌根菌共生に必要な遺伝子セットはコケ植物と維管束植物が分かれる以前の陸上植物の進化の初期段階にすでに確立されたと推定され，古い年代に見られる化石の情報と一致することが明らかになった⁽²⁾2) F. W. Li, T. Nishiyama, M. Waller, E. Frangedakis, J. Keller, Z. Li, N. Fernandez-Pozo, M. S. Barker, T. Bennett, M. A. Blazquez et al.: Nat. Plants, 6, 259 (2020).．

図5■植物体内部に伸長した共生菌の菌糸（矢印）

ツノゴケ類の特異な葉緑体や，共生藻，共生菌との関係は，初期の陸上生態系における炭素，窒素，リンという主要な元素の物質循環を理解するための新しいモデルとして，今後の研究が期待される．陸上植物のうち，ツノゴケの葉緑体にしか見られない二酸化炭素濃縮機構を分子レベルで明らかにすることにより，他の植物へと二酸化炭素濃縮機構を導入する道を拓くかもしれない．