根からのリンの積極的吸収

植物は，リンを含むほとんどの栄養を根から吸収する．そのため，根の形態と機能は栄養の吸収において極めて重要である．古くより根は養分の存在を感知することが知られており，リン酸の場合にも，高い濃度で存在する領域では根の量が増える⁽²⁾2) M. C. Drew: New Phytol., 75, 479 (1975).．通常，栄養は土壌中に一様に存在するわけではなく，特にリンの場合は分子形態も含めてヘテロに存在する．このことを踏まえると，リンが不足する植物にとって，吸収可能なリン酸が多いところに根を増やす戦略は有効であるといえる．イネでは，低リン耐性の強い品種Kasalathにおいて，その耐性に関わるQTL（量的形質遺伝子座；quantitative trait loci）としてPup1が同定された⁽³⁾3) M. Wissuwa, J. Wegner, N. Ae & M. Yano: Theor. Appl. Genet., 105, 890 (2002).が，タンパク質キナーゼをコードするその原因遺伝子Pstol1は，低リン条件で根の量を増やす形質に寄与し，低リン耐性をもたらすことが明らかにされた⁽⁴⁾4) R. Gamuyao, J. H. Chin, J. Pariasca-Tanaka, P. Pesaresi, S. Catausan, C. Dalid, I. Slamet-Loedin, E. M. Tecson-Mendoza, M. Wissuwa & S. Heuer: Nature, 488, 535 (2012).．

多くの植物では，リンが不足すると根の形態に変化が起きる．植物によってその様態は異なるが，根毛密度を増やす，側根の形成数を増やすなどの形態変化によって，根の全体量における相対的な根の表面積を増やしてリンの吸収効率を向上する⁽⁵⁾5) 俵谷圭太郎・和崎　淳：日本土壌肥料学雑誌，83, 173 (2012).．また，土壌中に存在するリンの多くは，植物にとって直接吸収することができない「難利用性」のリンである．植物は，難利用性リンを利用する戦略も有している．溶けにくい形態で存在する難溶性リンを溶解するために，根からクエン酸やリンゴ酸などの有機酸を分泌し，有機酸のもつキレート能により金属イオンと結合したリン酸を可溶化する⁽⁶⁾6) 一家崇志・森田明雄・小山博之：日本土壌肥料学雑誌，83, 449 (2012).．また，有機化合物として存在するリンも土壌中には多く存在し，表層土では20～80％を占めている⁽⁷⁾7) R. C. Dalai: Adv. Agron., 29, 83 (1977).．この有機態リンを利用するために，植物は根から酸性ホスファターゼを分泌し，加水分解して吸収する⁽⁸⁾8) 和崎　淳：日本土壌肥料学雑誌，83, 177 (2012).．さらに，陸上植物の多くは菌根菌との共生によるリンの獲得戦略を有している⁽⁹⁾9) 俵谷圭太郎：日本土壌肥料学雑誌，83, 620 (2012).．菌根菌と共生した植物は「菌根」とよばれる共生体を形成し，光合成産物を菌根菌に供給する．真菌である菌根菌は，菌糸を根圏の外に伸ばして，植物の根が到達しない領域からリンを吸収し，これを植物に供給する．

低リン耐性の高い植物の一部には，クラスター根やダウシフォーム根などとよばれる，特殊な根を形成するものがある^{(10, 11)}10) 丸山隼人・和崎　淳：化学と生物，55, 189 (2017).11) 和崎　淳：日本土壌肥料学雑誌，92, 408 (2021).．クラスター根とは，1 cmほどの根の狭い範囲に20～100本程度の短い小根が側根として密に生じて試験管ブラシのような構造となったもので⁽¹²⁾12) C. Gallardo, B. Hufnagel, C. Casset, C. Alcon, F. Garcia, F. Divol, L. Marques, P. Doumas & B. Peret: Physiol. Plant., 165, 4 (2019).，シロバナルーピンなどマメ科の一部や，ヤマモガシ科やヤマモモ科などがこれを形成することができる（図1A, B図1■クラスター根とダウシフォーム根の様子）．クラスター根では，これを形成する小根においても根毛が密に生じており，根の表面積がさらに大きくなる．表面積の拡大だけでなく，クラスター根の領域では難利用性のリン吸収に必要な各種の生理機能（高親和性リン酸トランスポーターの発現，クエン酸やリンゴ酸の分泌，酸性ホスファターゼの分泌など）が劇的に高くなることが知られている．ダウシフォーム根とは，側根のごく狭い領域が膨らみ，そこに密な根毛を形成してブラシのような構造をとったものである（図1C図1■クラスター根とダウシフォーム根の様子～E）．単子葉植物のカヤツリグサ科などがダウシフォーム根を形成し，クラスター根と同様に根の表面積を拡大することとリン吸収に必要な生理機能を高めることが示されている．近年，筆者らは日本在来のカヤツリグサ科植物の多くの種がダウシフォーム根を形成し，リン吸収に寄与していることを示した⁽¹³⁾13) G. Masuda, H. Maruyama, H. Lambers & J. Wasaki: Plant Soil, 461, 107 (2021).．

図1■クラスター根とダウシフォーム根の様子

Aヤマモガシ（Helicia cochinchinensis）成木の根元から土壌を掘り返したときに得られたクラスター根，B栽培したヤマモガシ実生が形成したクラスター根，Cダウシフォーム根形成前のコジュズスゲ（Carex macroglossa）側根，Dダウシフォーム根発達中のコジュズスゲ側根，E成熟したコジュズスゲのダウシフォーム根．Bar ＝1 cm （A, B）, 1 mm（C, D, E）．
写真：和崎　淳（A, B），枡田元気（C, D, E）．

これらの特殊な根の形成を通したリンの吸収戦略は，「根圏」の拡大を通して栄養の吸収を高める機能であると理解される．根圏（rhizosphere）とは，1世紀以上前に「根の影響を受ける土壌領域」と定義された用語である^{(14, 15)}14) L. Hiltner: Arbeiten der Deutschen Landwirtschaftlichen Gesellschaft, 98, 59 (1904).15) A. Hartmann, M. Rothballer & M. Schmid: Plant Soil, 312, 7 (2008).．根圏の概念は水耕栽培や寒天ゲル上で行われる実験的な植物栽培では意識されないことが多いが，実際に植物が生育する土壌中では極めて重要な領域と捉えられる．近年，根圏をキーワードとした論文は大幅に増加している．Web of Scienceを用いて，“rhizosphere”を含む論文検索を行った結果，“plant and root”と比較して増加割合が大きい（図2図2■根圏とリン栄養関連論文の出版割合の推移）．特にこの数年の論文刊行割合の増加が顕著であるが，リン（phosphate or phosphorus）をキーワードに含むと，その増加割合がさらに大きい．根圏というキーワードがリンという栄養の動態の理解に寄与している一つの証左といえるだろう．特に，近年では次世代シーケンサが汎用化されたことに伴い，mRNAの配列を網羅的に解読するRNA-seqにより，発現する遺伝子の内訳を理解するトランスクリプトーム解析や，生物種間で保存される共通配列を対象とした網羅的なDNA配列の解析による土壌微生物群集構造解析など，多様な包括的解析を行うことが可能になった．例えば，クラスター根を形成するシロバナルーピンでも複数のRNA-seq解析が行われるなど，クラスター根で起きる劇的な生理的変化の理解が進められてきた．その結果，長らく未同定であったリン欠乏のクラスター根で機能するリンゴ酸トランスポーターが2020年に同定された⁽¹⁶⁾16) Y. Zhou, B. Neuhäuser, G. Neumann & U. Ludewig: Plant Cell Environ., 43, 1691 (2020).．本稿では植物–微生物間相互作用についてはあまり触れていないが，植物のリン栄養における微生物の寄与は大きく，その理解の進展も著しい．なお，根圏の概念は，菌根菌が共生している場合には菌糸の影響する範囲を含めて菌根圏（mycorrhizosphere），と捉えることもでき，この理解の方が実態に合っているかもしれない．

図2■根圏とリン栄養関連論文の出版割合の推移

Web of Scienceでキーワード検索を実行した時に出版された論文数について，2000年を1としたときの割合を示した．

吸収したリンの有効利用

植物は，吸収したリンを効率的に利用する仕組みを有している．厳密なホメオスタシス機構によって，サイトソルのリン濃度は一定に保たれる^{(17, 18)}17) 信濃卓郎：日本土壌肥料学雑誌，83, 703 (2012).18) 山田大綱・和崎　淳：日本土壌肥料学雑誌，92, 92 (2021).が，植物体がもつ全リン濃度には，植物種の間や環境条件の違いによってかなり幅がある．植物細胞内では，リン酸は液胞に貯蔵されたり，必要とする細胞小器官に分配されたりする．細胞内でのリン酸の輸送にはPht1からPht5など，さまざまなトランスポーターが関わって，サイトソルにおけるリンのホメオスタシス機構に寄与している⁽¹⁸⁾18) 山田大綱・和崎　淳：日本土壌肥料学雑誌，92, 92 (2021).．また，植物が体内に保持するリン蓄積形態としてフィチン酸（myo-inositol 1,2,3,4,5,6-hexakisphosphate）を有することも特徴の一つである⁽¹⁹⁾19) H. Maruyama, T. Yamamura, Y. Kaneko, H. Matsui, T. Watanabe, T. Shinano, M. Osaki & J. Wasaki: Soil Sci. Plant Nutr., 58, 41 (2012).．種子中に蓄積される化合物はフィチン酸が中心で，全リン酸の70～90％に及ぶ⁽²⁰⁾20) 上田晃弘・実岡寛文：日本土壌肥料学雑誌，84, 118 (2013).．種子にフィチン酸として含まれるリン酸は，フィターゼにより加水分解を受けて初期成長に用いられる^{(19, 20)}19) H. Maruyama, T. Yamamura, Y. Kaneko, H. Matsui, T. Watanabe, T. Shinano, M. Osaki & J. Wasaki: Soil Sci. Plant Nutr., 58, 41 (2012).20) 上田晃弘・実岡寛文：日本土壌肥料学雑誌，84, 118 (2013).．

植物の体内に取り込んだリンは，土壌中とは異なってかなり動きやすい．リンが不足するときには，古い葉から新しい葉への再転流が起こることが知られている⁽²¹⁾21) T. Mimura, K. Sakano & T. Shimmen: Plant Cell Environ., 19, 311 (1996).．低リン耐性の高いBanksia属植物では，古い葉のリン濃度は新しい葉と比べて80％以上も低くなる⁽²²⁾22) M. D. Denton, E. J. Veneklaas, F. M. Freimoser & H. Lambers: Plant Cell Environ., 30, 1557 (2007).．また，子実が熟すときに蓄積されるリンは他に優先して輸送される⁽²³⁾23) E. J. Veneklaas, H. Lambers, J. Bragg, P. M. Finnegan, C. E. Lovelock, W. C. Plaxton, C. A. Price, W.-R. Scheible, M. W. Shane, P. J. White et al.: New Phytol., 195, 306 (2012).．また，落葉樹では落葉するときに葉にあるリンを枝に移してフィチン酸として貯蔵する⁽²⁴⁾24) Y. Kurita, K. Baba, M. Ohnishi, R. Matsubara, K. Kosuge, A. Anegawa, C. Shichijo, K. Ishizaki, Y. Kaneko, M. Hayashi et al.: Plant Cell Physiol., 58, 1477 (2017).．

低リン条件下では，リンを必要な組織・器官で利用するために，貯蔵したリンを移動させるだけでなく，有機化合物として存在するリンを分解し，リサイクル利用する（図3図3■植物によるリンの「リサイクル」による有効利用の戦略）⁽⁵⁾5) 俵谷圭太郎・和崎　淳：日本土壌肥料学雑誌，83, 173 (2012).．生体内にリンを多く含む分子としてはリン脂質や核酸があるが，これらの分子はリサイクル利用される上で重要なプールとなっている．低リンに曝されると植物細胞の膜脂質のうちリン脂質の割合は大きく減少し，糖脂質やイオウ脂質に置き換わる⁽²⁵⁾25) Y. Nakamura: Prog. Lipid Res., 52, 43 (2013).．リン欠乏では糖脂質として特にDGDG（digalactosyl diacylglycerol）の割合が増加することが知られていたが，新規な糖脂質としてGlcADG（glucuronosyl diacylglycerol）も増加することが発見された⁽²⁶⁾26) Y. Okazaki, H. Otsuki, T. Narisawa, M. Kobayashi, S. Sawai, Y. Kamide, M. Kusano, T. Aoki, M. Y. Hirai & K. Saito: Nat. Commun., 4, 1510 (2013).．一般的に核酸はヌクレアーゼにより分解されて単量体となり，これをホスファターゼが分解し，リサイクル利用される⁽⁸⁾8) 和崎　淳：日本土壌肥料学雑誌，83, 177 (2012).．また，rRNAを分解する機構にはオートファジーも関与する⁽²⁷⁾27) B. E. Floyd, S. C. Morriss, G. C. MacIntosh & D. C. Bassham: Autophagy, 11, 2199 (2015).．低リン耐性の強いヤマモガシ科のBanksia属とHakea属の植物においては，核酸のうち多くを占めるrRNAに含まれるリンが再利用されながら葉が発達していく⁽²⁸⁾28) R. Sulpice, H. Ishihara, A. Schlereth, G. R. Cawthray, B. Encke, P. Giavalisco, A. Ivakov, S. Arrivault, R. Jost, N. Krohn et al.: Plant Cell Environ., 37, 1276 (2014).．また，ミトコンドリアDNAもリン不足時におけるリン供給源となることも明らかにされた⁽²⁹⁾29) T. Takami, N. Ohnishi, Y. Kurita, S. Iwamura, M. Ohnishi, M. Kusaba, T. Mimura & W. Sakamoto: Nat. Plants, 4, 1044 (2018).．

図3■植物によるリンの「リサイクル」による有効利用の戦略

我々は低リン耐性に優れたイネ品種として，赤米（山形）を見出した^{(30, 31)}30) D. M. S. B. Dissanayaka, H. Maruyama, S. Nishida, K. Tawaraya & J. Wasaki: Plant Soil, 414, 327 (2017).31) D. M. S. B. Dissanayaka, S. Nishida, K. Tawaraya & J. Wasaki: Soil Sci. Plant Nutr., 64, 282 (2018).．この品種では，低リン耐性があまり高くないコシヒカリと比較して，リン利用効率が高いことや，その高いリン利用効率の少なくとも一部には膜脂質の再構成が関与していることが示された⁽³²⁾32) K. Tawaraya, S. Honda, W. Cheng, M. Chuba, Y. Okazaki, K. Saito, A. Oikawa, H. Maruyama, J. Wasaki & T. Wagatsuma: Physiol. Plant., 163, 297 (2018).．コシヒカリとの掛け合わせ系統を用いたQTL-seq解析を実施したところ，赤米（山形）の低リン耐性に関連するQTLが12番染色体の下腕に見出された（qLPT1）⁽³³⁾33) S. Nishida, D. M. S. B. Dissanayaka, S. Honda, Y. Tateishi, M. Chuba, H. Maruyama, K. Tawaraya & J. Wasaki: Soil Sci. Plant Nutr., 64, 278 (2018).．リン利用効率が高い赤米（山形）においては，初期生育だけでなく収穫期までその性質は維持されることから，今後の育種への応用が期待される．

リンの再転流やリサイクル利用は，低リン適応に必要な遺伝子発現や，個体レベルでのリンの分配や輸送が，厳密に制御されることによりもたらされる．低リン適応に関する遺伝子発現の制御機構や，細胞レベルでのリン酸の輸送とその制御についてはかなり詳細に明らかにされてきた⁽¹⁸⁾18) 山田大綱・和崎　淳：日本土壌肥料学雑誌，92, 92 (2021).．その一方で，個体レベルでのリン分配を制御する機構についてはまだ理解は十分とは言えないだろう．近年，イネにおいてリン酸の節間輸送を担うトランスポーターとしてSPDTが同定された⁽³⁴⁾34) N. Yamaji, Y. Takemoto, T. Miyaji, N. Mitani-Ueno, K. T. Yoshida & J. F. Ma: Nature, 541, 92 (2017).．SPDTは節に特異的な輸送体で，リン酸を新しい葉に分配したり穂に輸送したりするために重要な役割を果たす．SPDTの機能解明を端緒として，今後のリンの分配に関する理解が深まることが期待される．

おわりに

本稿では，低リン栄養に対する植物の応答について概説したが，これまでに低リン適応戦略の全容が明らかになったわけではなく，未だ解明途上の段階である．2000年のシロイヌナズナの全ゲノム解析以降，ゲノムシーケンスの低コスト化・高速化が進行した．特にモデル植物においては多数の品種の解読が進められ，その情報を活用した栄養吸収への理解への取り組みも盛んに行われている．リン栄養の観点では，クラスター根形成能のあるシロバナルーピンのゲノム解析が完了した⁽³⁵⁾35) B. Hufnagel, A. Marques, A. Soriano, L. Marques, F. Divol, P. Doumas, E. Sallet, D. Mancinotti, S. Carrere, W. Marande et al.: Nat. Commun., 11, 492 (2020).．形態や生理機能に特徴のあるクラスター根を形成する植物群のモデルとなり得るため，重要なマイルストーンになる可能性がある．クラスター根がどのように進化の過程で形成され，その機能を得るようになったかの理解が進み，今後の応用に結びつく研究への発展が期待される．

はじめに述べた通り，リンは持続的に食糧生産を行う上で重大な懸念がある．一朝一夕にこの問題を解決することは困難であり，多様な学問領域において地道な努力が必要である．特に，リンは元素としての利用量は農業が最も大きいことに加え，未利用の資源があったり廃棄物に含まれる量が多かったりすることからも，植物栄養学・土壌学を含む農芸化学分野の貢献できる部分はかなりあるだろう．SDGsの観点や，学際的な取り組みも取り入れつつ，解決の方策を一歩ずつでも進めていくことが重要であると考えられる．